Pendudukan di tepi Sungai Brunei boleh dikesan pada abad kelapan Masihi. Seri Begawan dinamakan sempena Sultan Omar Ali Saifuddien III pada 5 Oktober 1970. Nama asalnya ialah Bandar Brunei atau Brunei Town. "Begawan" ialah nama yang diberikan kepada sultan-sultan Brunei yang turun takhta. Pada asalnya perkataan ini datang dari perkataan Sanskrit भगवान bhagavān yang bermaksud "tuhan". Seri juga sebuah perkataan bagi pangkat yang diambil daripada perkataan Sanskrit, Sri. Bandar pula berasal daripada Bahasa Parsi بندر yang pada asalnya bermaksud "pelabuhan" atau "tempat berteduh".

Pada 1 Ogos 2007, sultan Brunei memperkenankan pembesaran kawasan 12.87 km2 (4.97 bt2) ke 100.36 km2 (38.75 bt2).