Cooley memulakan kerjayanya sebagai seorang intern di Pixar Animation Studios selepas menerima tawaran Joe Ranft,[2] dimana beliau banyak berkhidmat sebagai artis papan cerita untuk beberapa filem seperti The Incredibles pada 2004, Cars pada 2006, Ratatouille pada 2007, Up pada 2009, dan Cars 2 pada 2011.[3] Pada tahun 2009, Cooley menulis dan mengarahkan filem pendek George & A.J. untuk Pixar dan Walt Disney Pictures.[3]

Pada tahun 2015, Cooley bekerja sebagai penulis naskah dan penyelia papan cerita untuk filem Inside Out, yang dikeluarkan pada 19 Jun 2015 oleh Walt Disney Studios Motion Pictures.[4] Pada tahun yang sama, beliau menulis dan mengarahkan filem pendek berjudul Riley's First Date? yang dikeluarkan bersama dengan versi Blu-ray dari Inside Out.[4][5] Pada tahun 2019, Cooley mengarahkan Toy Story 4, ia menjadi percubaan sulungnya sebagai pengarah.[6]