Pada tahun 484 masihi, ahli sihir dan King Arthur Merlin menjalin perikatan dengan Knights of Iacon, sekumpulan dua belas Transformers yang tersembunyi di Bumi. Kesatria memberi Merlin seorang kakitangan asing, dan menggabungkannya menjadi seekor naga untuk membantu Arthur menang atas Saxon.

Pada masa ini, sebahagian besar kerajaan di Bumi telah mengisytiharkan Transformers menyalahi undang-undang, dan Pasukan Reaksi Transformer multinasional (TRF) telah dibentuk untuk menghapuskan robot asing. Walaupun tidak ada Optimus Prime (yang meninggalkan planet untuk mencari penciptanya), Transformers baru terus datang secara teratur; Kapal terbaru tiba di tanah runtuh di Chicago, di mana ia ditemui oleh sekumpulan kanak-kanak. Apabila TRF mecha menghadapi anak-anak, mereka diselamatkan oleh Izabella, yang terselamat dari Battle of Chicago, dan rakan-rakan Transformernya Sqweeks dan Canopy, tetapi Canopy dibunuh oleh TRF di proses. Bumblebee dan Cade Yeager tiba dan membantu mereka melarikan diri, tetapi Yeager tidak dapat menyelamatkan Transformer, Steelbane, di dalam kapal. Sebelum dia meninggal, Steelbane melekatkan jimat metalik kepada badan Yeager-suatu tindakan yang diperhatikan oleh Decepticon Barricade, yang melaporkan kepada pemimpinnya Megatron.

Pada jarak jauh Sistem Tata Surya, Optimus Prime mendapati bahawa dunia rumah Transformers, Cybertron, kini dibongkar, terus menuju Bumi. Optimus mendapati berada dalam kawalan pergerakan Cybertron, seorang ahli sihir bernama Quintessa, yang mengaku sebagai pembuat yang dia cari. Kakitangan yang diberikan kepada para ksatria kepada Merlin telah dicuri dari Quintessa, dan menggunakan kekuasaannya, dia meletakkan Optimus di bawah kendaliya, mengetepikan dia "Nemesis Perdana," dan menuntutnya memulihkannya. Bumi, dia mendedahkan, sebenarnya "musuh kuno" Cybertron Unicron, dan dia berhasrat menguras daya hidupnya sehingga Cybertron dapat dipulihkan.

Anggota TRF dan bekas wakil Autobot William Lennox memeterai perjanjian antara TRF dan Megatron, melepaskan diri dari jagaan mereka skuad Decepticons yang akan membantu Megatron memulihkan jimat dari Yeager. The Decepticons memburu Yeager ke tempat persembunyiannya di South Dakota, di mana dia dan banyak orang Transformers yang masih hidup bersembunyi. Semasa kekacauan pertempuran berikutnya, Yeager didatangi oleh Cogman, utusan Transformer British Lord Sir Edmund Burton, yang membawanya dan Bumblebee ke England untuk bertemu tuannya. Di sana, Yeager juga bertemu Viviane Wembly, seorang profesor Oxford, yang Burton mempunyai kidnap Autobot Hot Rod. Burton menjelaskan bahawa dia adalah ahli terakhir dari "Witwiccan", sebuah persaudaraan purba yang didedikasikan untuk menjaga sejarah rahsia Transformers di Bumi. Dia juga mendedahkan bahawa Viviane adalah keturunan terakhir Merlin, dan mesti mencari dan menggunakan kakitangannya untuk menghalang kemusnahan Bumi oleh Cybertron.

Melarikan diri dari TRF, Yeager dan Wembly mengikuti petunjuk yang ditinggalkan oleh ayahnya yang membawa mereka, Bumblebee, dan Cogman untuk mengambil kapal selam HMS Alliance ke laut untuk mencari Cybertronian Knights 'Tenggelam kapal, di mana mereka menemui makam Merlin dan stafnya. Wembly mengaktifkan kakitangan, dan kapal naik ke permukaan; TRF tiba untuk berhadapan dengan kumpulan itu, tetapi beberapa ksatria membangkitkan dan menyerang mereka. Serangan ini dipotong oleh ketibaan Optimus yang dikuasai oleh fikiran, tapi mujurlah, apabila Bumblebee yang normal-bisu akhirnya dapat bercakap, bunyi suaranya cukup untuk memecahkan Perdana bebas daripada kawalan Quintessa. Seketika kemudian, Megatron tiba untuk mencuri kakitangan; Dia juga telah bekerja untuk Quintessa sepanjang masa. Ketika Megatron melarikan diri dengan hadiahnya, kesatria menyerang Optimus atas pengkhianatannya, tetapi Yeager, yang jimatnya menjadi pedang Excalibur, menghentikan perjuangan. Menyadari dia adalah ksatria terakhir, kesatria menyerah kepada Yeager, yang meminta Optimus untuk melindungi Bumi sekali lagi.

Megatron menyerahkan kakitangannya kepada Quintessa, yang mula menguras daya hidup Bumi / Unicron melalui Stonehenge. Apabila tentera campur tangan, Megatron menembak Burton, yang mati dengan Cogman di sisinya. Menggunakan kapal yang diperoleh oleh Autobot Daytrader, Autobots tiba untuk menyertai perjuangan, mendarat di Cybertron dan bertarung melawan Decepticons dan Infernocons Quintessa. Optimus dan Autobotsnya, disokong oleh kesatria dalam bentuk naga mereka, mengalahkan musuh mereka yang banyak. Optimus mengalahkan Megatron manakala Bumblebee muncul untuk membunuh Quintessa. Wembly membuang kakitangan, menghentikan kehancuran Cybertron Bumi, tetapi meninggalkan dua planet yang disambungkan. Optimus mengisytiharkan bahawa manusia dan Transformer mesti bekerjasama untuk membina semula dunia mereka, dan menghantar mesej memanggil mana-mana Autobots yang masih hidup untuk pulang ke rumah.

Dalam adegan pertengahan ujian, para saintis memeriksa salah satu tanduk Unicron, yang memanjang dari padang pasir. Quintessa, yang telah terselamat dan menyamar sebagai manusia, tiba dan menawarkan mereka cara untuk memusnahkan Unicron.