Sebelum menyertai Pixar, Docter telah mencipta tiga animasi bukan komputer, "Next Door", "Palm Springs", dan "Winter".[13] Semua tiga filem pendek kemudian dipelihara oleh Akademi Arkib Filem.[14] Beliau adalah peminat filem pendek awal syarikat, tetapi dia tidak tahu apa-apa tentang mereka sebaliknya. Beliau mengulas dalam wawancara Oktober 2009, "Melihat kembali, saya suka pergi, apa yang saya fikirkan?"[15]

Beliau bermula di Pixar pada usia 21 tahun,[8] dan mula bekerja sehari selepas tamat pengajian kolejnya,[3] pekerja kesepuluh syarikat itu diupah,[11] dan animator ketiganya.[16] Beliau pertama kali bertemu dengan pemilik Steve Jobs ketika Jobs datang untuk membuang beberapa pekerja yang lama. Docter serta-merta merasa di rumah dalam suasana ketat syarikat itu. Beliau telah berkata, "Semakin banyak ... kita rasa kita adalah satu-satunya orang di dunia yang mempunyai obsesinya yang pelik dengan animasi. Datang ke Pixar kamu merasa seperti, 'Oh, ada orang lain!'"[2]

Docter telah dibawa dengan tanggungjawab yang terhad, namun John Lasseter memberinya peranan yang lebih besar secara bertulis, animasi, rakaman bunyi, dan skor orkestra dengan pantas.[15] Beliau ialah salah seorang daripada tiga penulis skrip utama di belakang konsep Toy Story, dan sebahagiannya berdasarkan watak Buzz Lightyear pada dirinya sendiri.[11] Beliau mempunyai cermin di atas mejanya dan membuat wajah dengannya ketika beliau membuat konsep watak itu.[15]

Keterampilan Docter dengan perkembangan watak terus dipengaruhi oleh melihat Paper Moon, katanya kepada wartawan Robert K. Elder dalam wawancara untuk The Film That Changed My Life.[17]

Saya suka perkara yang lebih digerakkan oleh watak, dan Paper Moon membawa rumah itu kepada saya dengan cara yang saya tidak nampak dalam aksi langsung, benar-benar memberi tumpuan kepada keseluruhan cerita tentang watak-watak. Ia hampir teater dengan cara yang sama anda mungkin melihat pertunjukan panggung kerana anda terkunci di dalam bilik. Ia perlu mengenai watak-watak, namun ia begitu sinematik, sebuah filem yang tidak boleh dilakukan di mana-mana medium lain. Ia semacam meniup stoking saya.[18]

Docter telah menjadi sebahagian daripada karya terkenal Pixar, termasuk Toy Story, Toy Story 2, A Bug's Life dan Monsters, Inc., kesemuanya menerima pujian dan penghargaan kritis. Beliau menyumbang kepada filem-filem animasi ini sebagai pengarang bersama skrip, dan bekerja dengan cicilan CGI seperti John Lasseter, Ronnie Del Carmen, Bob Peterson, Andrew Stanton, Brad Bird, dan Joe Ranft. Docter telah merujuk kepada rakan-rakannya di Pixar sebagai sekumpulan "kuda liar".[3]

Pada 2004, beliau telah diminta oleh John Lasseter untuk mengarahkan terjemahan bahasa Inggeris Howl's Moving Castle.[19] Docter menduduki kerusi pengarah menerusi Monsters, Inc., yang berlaku sejurus selepas kelahiran anak pertamanya, Nick. Docter mengatakan bahawa langkah yang mendadak dari kesetiaan yang lengkap dan tunggal untuk kerjayanya untuk keibubapaan mendorongnya "terbalik" dan membentuk inspirasi untuk jalan cerita.[20] Docter kemudian mengarahkan filem 2009 Up, dikeluarkan pada 29 Mei 2009. Beliau mendasarkan protagonis Up sebahagiannya pada dirinya sendiri, berdasarkan perasaan kerohaniannya yang kerap dan keinginannya untuk melepaskan diri daripada orang ramai untuk merenung.[8] Berikutan kejayaan Up, Docter dan rakan veteran Pixar John Lasseter, Andrew Stanton dan Lee Unkrich serta kolaborator dan pengarah lama Brad Bird telah dianugerahi dengan Anugerah Kehormat Emas Singa untuk Pencapaian Sepanjang Hayat di Festival Filem Antarabangsa Venice ke-66.[21][22]

Docter muncul di Comic-Con 2008 dan WonderCon 2009.[23]

Pada Mei 2009, Docter menyatakan secara retrospektif kepada Christianity Today bahawa beliau telah menjalani "kehidupan yang diberkati" setakat ini.[8] The A.V. Club telah memanggilnya "hampir berjaya di seluruh dunia".[3] Beliau telah dicalonkan untuk lapan Oscar (dua kemenangan), tujuh Anugerah Annie (lima kemenangan), Anugerah Filem Kanak-kanak BAFTA (yang dimenanginya), dan Anugerah Filem Hochi (yang dimenanginya).[4] Beliau juga memenangi Bafta untuk animasi terbaik untuk Up. Menerima Anugerah Akademi untuk Cetera Animasi Terbaik, beliau berkata, "Tidak pernah saya bermimpi bahawa membuat buku flip dari buku matematik kelas tiga saya akan membawa kepada ini."[24] Docter berkhidmat sebagai Naib Presiden Kreatif di Pixar Animation Studios.