DPMM FC bermula sebagai pasukan kolej pada tahun 1994, sebelum secara rasmi menjadi kelab ternama pada 2000. Selapas menjadi dianggkat menjadi kelab ternama, ramai permain ternama dan berbakat besar menyertai kelab ini menjadikan kelan ini bertambah kuat dan mendapat lebih perhatian.

Kelab ini meraikan kemenangan dalm kejuaraan dalaman Brunei pad awal 2000, memenangi Liga Perdana Brunei pada 2002 dan 2004, Piala FA Brunei pada 2004 dan piala Liga Super Brunei pada 2002 dan 2004.

Pada 2005, DPMM FC berhenti bertanding dalam liga tempatan Brunei dan menyertai Liga Perdana Malaysia sebagai pasukan luar. Pasukan dinaikan ke Liga Super Malaysia, dimana mereka mendapat tempat ketiga untuk musim pertama mereka dalam Liga Super. Pada musim berikutnya,(2007-08) pasukan ini mendapat tempat kesepuluh. Mereka terpaksa Liga Super Malaysia kerana Persatuan Bolasepak Amatur Brunei tidak dapat mendaftarkan diri mereka di Jabatan Pendaftaran untuk menggantikan pasukan DPMM FC sebagai pasukan pelapis kepada Brunei.

Sejak tahun 2004, DPMM FC setiap tahun bertanding untuk Piala Singapura (pertandingan seperti Piala Malaysia yang dianjurkan oleh Persatuan Bolasepak Singapura yang turut menjemput beberapa pasukan luar bertanding bersama-sama pasukan kelab yang berada di Singapura).

Selapas meninggalkan Liga Super Malaysia, DPMM FC menyertai Liga Singapura untuk musim 2009, menjadi kelab pertama dalam liga tersebut bermain di lamn sendiri iaitu di luar Singapura. Kelab ini menunjukkan belang mereka dalam liga Singapura dengan memenangi Piala Liga Singapura pada Jun 2009. Mereka mengalahkan Angkatan Tentera Singapura dengan sepakan penalty selapas perlawanan berakhir dengan seri 1-1. Walau bagaimanapun malang tidak berbau bagi pasukan ini. Selapas berjaya mencapai kejayaan, FIFA menggantung Persatuan Bolasepak Brunei akibat campurtangan kerajaan Brunei dalam persatuan bolasepak negara mereka. Akibatnya, segal pasukan bolasepak dari Brunei dilarang bertanding dalam kejuaraan yang dianjurkan di luar negara. Persatuan Bolasepak Singapura telah membuat rayuan agar pasukan DPMM FC dapt menghabiskan perlawanan mereka dalam Liga Singapura tetapi ditolak. Semua keputusan perlawanan mereka dalam Liga Singapura untuk musim 2009 digantung.