Manchester City mempunyai jumlah penyokong yang besar walaupun kurang mencapai kejayaan di atas padang. Sejak berpindah ke Stadium Bandaraya Manchester, purata kehadiran penyokong Manchester City berada dalam enam teratas di England,[7] biasanya melebihi 40,000. Malah pada lewat 1990an, apabila kelab ini tersingkir liga dua kali dalam tiga musim dan bermain dalam peringkat ketiga bola sepak Inggeris, kehadiran penyokong di tempat sendiri adalah sekitar 30,000, berbanding dengan purata dalam divisyen itu iaitu kurang daripada 8,000.[8] Penyelidikan yang dijalankan oleh Manchester City pada tahun 2005 menganggarkan terdapat 886,000 penyokong di United Kingdom dan melebihi 2 juta di seluruh dunia, sejak pengambil alihan kelab oleh Sheikh Mansour dan kejayaan memenangi trofi baru-baru ini, jumlah penyokong telah bertambah berlipat ganda.[9]

Kelab penyokong Manchester City yang diiktiraf secara rasmi adalah Manchester City FC Supporters Club (1949), dibentuk daripada penggabungan dua organisasi sedia ada pada tahun 2010: the Official Supporters Club (OSC) dan the Centenary Supporters Association (CSA).[10] Terdapat beberapa majalah yang diterbitkan oleh penyokong; yang paling lama ialah King of the Kippax dan ia merupakan satu-satunya yang masih diterbitkan.[11] Lagu penyokong City adalah "Blue Moon".

Persaingan Manchester City yang paling besar adalah dengan jiran tetangga, Manchester United dimana perlawanan diantara kedua-dua pasukan ini digelar derby Manchester. Pada tahun 2010, penyokong City mula melakukan tarian yang dipanggil The Poznań, darida penyokong kelab Poland, Lech Poznań.[12][13]